Возобновил работу музей летом 1948 года.
К 1964 учреждение приобрело статус областного, в 1973 музей был открыт для посетителей, располагаясь на территории Преображенского собора. В это время также была собрана богатейшая музейная коллекция.
Совершенно новая экспозиция была выполнена на высоком научном и художественном уровне, поставив областной музей в один ряд с другими главными учреждениями. Фактически, он стал методическим центром среди музеев всего Центрально-Черноземного региона. На его базе также успешно проходили тематические семинары-совещания сотрудников Курской, Тамбовской, Липецкой областей.
К 1991 здание собора возвращено действующей епархии, а сам музей благополучно переведен в новое помещение архитектора Вишневского. В 1994 открыта экспозиция, посвященная памяти о прошлом, где представленные экспонаты призваны знакомить с уникальными памятниками растительного, животного мира, природы края в целом.
Особе место отведено историческому разделу экспозиции, который рассказывает о многочисленных событиях края, начиная с древнейших времен. В числе экспонатов - археологические памятники салтово-маяцкой, скифской культуры, отдельные материалы о возникновении города, его роли истории государства, важнейших событиях прошлого и выдающихся уроженцах Белгородской области.
В числе филиалов музея - литературный музей в «Доме купца Селиванова», памятнике архитектуры 18 столетия, и Мемориал героев Курской битвы.